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Nature子刊 | 周集中团队揭示长期气候变暖导致草地土壤微生物多样性降低

题目：Reduction of microbial diversity in grassland soil is driven by long-term climate warming

发表杂志：Nature Microbiology

发表年月：2022年6月

第一作者：吴林蔚、Zhang Ya、郭雪

通讯作者：周集中

第一单位：北京大学城市与环境学院生态研究所

影响因子：17.74

DOI：10.1038/s41564-022-01147-3

原文链接：https://www.nature.com/articles/s41564-022-01147-3

- 研究背景 -

气候变化对生物多样性的影响包括物种地理范围的变化、物种灭绝、物种范围内丰度的变化、丧失系统发育群落多样性以及基因突变和选择增加。与植物和动物相比，我们对气候变化对微生物生物多样性的影响知之甚少。以往研究表明，气候变暖对土壤微生物群落的影响包括呼吸反馈响应、分解、微生物量、群落组成、群落演替、时间尺度效应以及网络的复杂性和稳定性。然而，由于在实地野外环境下缺乏良好重复的长期时间序列观测，变暖对地下微生物生物多样性(即α多样性)的影响的信息很少，这对于辨别明确的变暖影响是必要的，此外，气候变暖是否以及如何导致土壤微生物生物多样性净增加或损失及其潜在机制仍未解决。

2022年6月13日，俄克拉荷马大学周集中团队（北京大学为第一单位）在Nature Microbiology发表了题为Reduction of microbial diversity in grassland soil is driven by long-term climate warming的论文，研究了连续 7 年的增温、降水改变和生物量去除对草原土壤细菌、真菌和原生生物群落的影响，以确定这些具有代表性的气候变化如何影响微生物生物多样性和生态系统功能。

- 摘要 -

人为气候变化威胁着生态系统的功能。土壤生物多样性对维持陆地系统的健康至关重要，但气候变化如何影响土壤微生物群落的丰富性仍未解决。我们连续 7 年的增温、降水改变和生物量去除对草原土壤细菌、真菌和原生生物群落的影响，以确定这些典型的气候变化如何影响微生物的生物多样性和生态系统功能。研究表明，实验条件下增温和随之而来的土壤水分的减少通过降低细菌(9.6%)、真菌(14.5%)和原生生物(7.5%)的丰富度，从而在形成微生物生物多样性方面发挥了主导作用。此外，微生物生物多样性与生态系统功能过程，如总初级生产力和微生物生物量之间存在正相关关系。综上所述，作者认为在全球变暖的背景下，生物多样性丧失的有害影响可能会更加严重。

- 研究目的与假设 -

① 研究目的

1. 实验条件下增温、降水变化和一剪草（或称刈割）是否以及如何随着时间的推移影响土壤微生物生物多样性；

2. 这些影响在不同的微生物谱系中是否不同；

3. 它们的潜在机制是什么。

② 研究假设

气候变暖将通过改变环境过滤和生物相互作用来减少土壤细菌、真菌和原生动物的生物多样性。

- 实验设计 -

代码：https://github.com/Linwei-Wu/warming_soil_biodiversity

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附图1. 实验设计中三个主要因子：增温(+3°C)、降水减半(−50%降水)和降水(+100%降水)；并以剪草（即每年是否去除地上植物）为次要因子嵌套。

因此，本试验共设置了12个单处理和组合处理，分别为:控制(N)、变暖(W)、降水减半(H)、降水(D)、剪草(C)、增温&降水减半(WH)、增温&降水(WD)、变暖&剪草(WC)、降水减半&剪草(HC)、降水&剪草(DC)、增温&降水减半&剪草(WHC)、变暖&降水&剪草(WDC)。每一个处理在四个不同的区块中有四个重复。试验站成立于2009年7月。2009 - 2016年各样地的地表(0-15 cm)土壤样品采集时间约为秋季植物生物量高峰期(9-10月)。

- 主要结果 -

① 气候变化对土壤理化和植物生物量的影响

使用线性混合效应模型(LMM)来确定不同生物学数据中的变异来源，以检验处理及其交互作用对土壤生物地球化学和植物群落的影响。结果表明与改变降雨量和剪草相比，增温通过减少水分，对土壤小气候和对地球化学(例如土壤pH降低， NO₃⁻增加)产生了主要影响。而剪草对植物生物量有显著的负面影响，但对植物丰富度有积极影响(附图2)。

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附图2. a土壤温度；b土壤湿度；c土壤 pH 值；d土壤硝态氮；e土壤铵态氮；f 植物总生物量；g植物丰富度。

② 增温对不同微生物类群的影响

本文中，作者将本地微生物群落的物种分类多样性（即物种丰富度及其相对丰度）和系统发育多样性两个指标来代表生物多样性。与不同的降水和剪草处理相比，增温对丰富度、系统发育多样性和生物量具有主要负面影响。增温对微生物丰富度的影响幅度是其他处理的3-41倍(图1B、补充表1和注释B1)。此外，除增温+剪草条件下对真菌和原生生物多样性的正反馈外，多因素处理的影响很少显著(补充表1)，表明增温效应在很大程度上独立于降水和剪草的引起的变化。上述结果表明，土壤细菌、真菌和原生生物的多样性主要是由增温决定的。一种可能的解释是，微生物生物多样性的变化主要是由土壤微气候和地球化学参数驱动的，如土壤温度、湿度和pH。因此，在接下来的结果和讨论中，作者主要关注气候变暖引起的微生态效应。

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图1. a 样地实拍图；b-d 增温、降雨量改变和剪草处理对微生物物种丰富度（b）、系统发育多样性（c）和生物量（d）的影响。

上述结果表明，增温显著降低了微生物的生物多样性。接下来作者想进一步探讨到底是哪些（类）物种的生物多样性发生了改变，其背后的潜在机制如何解释。

结果表明，不同的谱系中微生物多样性对增温的响应存在很大差异。细菌中，增温显著降低了酸杆菌门、疣微菌门和浮霉菌门的相对丰度。而增加了放线菌门，厚壁菌门和芽单胞菌门的相对丰度，这可能是因为它们更适应于相对干燥的土壤。值得注意的是，放线菌门和厚壁菌门的增加可能部分由于它们能形成孢子以抵抗干燥胁迫，且作者进一步对孢子形成细菌的特征分析表明，几乎所有在增温下生物多样性增加的厚壁菌科和放线菌科都是已知的孢子形成者，且通过宏基因组数据证明厚壁菌门和放线菌门中主要孢子形成基因的相对丰度在增温时也显著或略微显著增加。此外，根据FUNGuild功能分类，不同真菌对增温响应也不同。其中作者重点关注了丛枝菌根真菌（AMF）和植物病原菌。其中增温降低了AMF的丰富度、系统发育多样性和丰度，PLFA的结果也证实了该结论。此外，增温降低了预测出植物病原真菌的丰富度（图2a），但略微增加了其相对丰度，这可能会对植物生长产生负面影响。在原生生物中，增温显著降低了Cerozoa和Ochrophyta的丰富度、系统发育多样性和丰度，而增加了Conosa的丰富度和系统发育多样性。

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图2. a基于线性混合效应模型的变暖对主要微生物丰富度影响的大小；b单个细菌ASV（最内环）的系统发育关系。

③ 微生物生物多样性减少的机制

正如文章假设所提及，作者认为增温引起的生物多样性减少可能是由于生物相互作用和非生物的环境条件的变化。

许多具有适应性特征的微生物（如具有孢子形成能力的类群）能够更好存活并相较其他微生物处于优势地位，这将引起物种共存模式变化。作者进一步结合本组袁梦婷的NCC文章来进一步探讨这一问题（https://mp.weixin.qq.com/s/q_D59b2ruQcUTNArEUecyA）。即条件下的物种共生网络比非变暖条件下更为复杂，且在变暖条件下比对照组有更多的负面联系，这表明在变暖条件下可能会有更激烈的竞争。最终，由于级联效应，变暖导致的微生物活动和相互作用的变化可能引发各种灭绝事件和最终的生物多样性减少。另一个解释是，变暖也可能作为一个决定性的过滤因子，对芽孢形成微生物（如芽孢菌门）施加显著的正选择和/或对非芽孢形成微生物（如酸热菌科）施加显著的负选择，这与以往研究中变暖增强了厚壁菌门中芽胞杆菌科的同质选择的结果一致。综上，生物相互作用和环境过滤都可能在介导变暖引起的生物多样性减少上发挥重要作用。

另一方面，如图3a所示，细菌、真菌和原生生物丰富度与土壤湿度、温度和硝态氮含量高度相关。细菌丰富度与植物丰富度和生物量也呈显著相关。但这些变量之间也出现了明显的共线性(图3a和补充D1)。因此，为了进一步理清环境驱动因素对微生物多样性的直接和间接影响，作者对相关程度最低的植物和土壤变量子集进行结构方程模型(SEM)分析。这些结果表明，土壤和植物变量，尤其是土壤水分，在直接或间接地调节气候变暖导致的土壤微生物多样性下降中也起着重要作用。由于SEMs可以解释微生物多样性变化的一半以上，因此环境过滤效应，尤其是诱导干燥胁迫，可能通过影响微生物活性和相互作用，成为微生物多样性下降的主要驱动因素（图3）。

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图3. 微生物多样性的环境驱动因素。a环境变量与微生物多样性之间的相关性。b结构方程模型（SEMs）展示了土壤和植物变量以及细菌和原生生物丰富度之间的关系。蓝色和红色箭头分别表示正负关系。c 源自SEM的标准化总效应（直接加间接效应）。d 微生物丰富度与生态系统功能的相关性。

④ 微生物生物多样性与生态系统功能间的联系

最后，作者将文章的出口落在变暖引起的微生物多样性变化是否会影响生态系统的功能过程上。结果表明，与微生物生物多样性减少一致，变暖也降低了微生物总生物量、细菌生物量、初级生产力总值（GPP）和生态系统呼吸（ER）的生态系统功能（扩展图10）。与宏观生态学中的各种报告一致，细菌总丰富度与总微生物生物量、细菌生物量、GPP和ER呈显著正相关（图3d和补充注E）。除厚壁菌外，大多数细菌类群（如变形菌门、拟杆菌门和浮霉菌门）也观察到类似的正相关模式（图3d和补充注E），其与总微生物生物量，细菌和真菌生物量以及ER。此外，真菌和大多数真菌门/功能类群的整体丰富度与GPP和ER呈显著正相关（图3d和补充注E）。整体原生生物丰富度、主要原生生物谱系和功能类群也与微生物总生物量、细菌生物量、GPP和ER呈显著正相关（图3d和补充注E）。综上，微生物群落多样性与相关的生态系统功能过程之间存在显著的正相关联系。上述研究结果对预测气候变化的生态后果和生态系统管理具有重要意义。

- 结论与展望 -

由于气候变暖是一个决定性的过滤因素，会导致微生物生物多样性减少，因此在未来气候变化情景下，生态系统的微生物多样性将会减少。如前所述，随着生物多样性周转率的加快，预计在全球变暖的情况下，相关的生态系统功能和服务将变得更加脆弱。特别是，由于变暖对不同的微生物谱系有不同的影响，例如有益类群(如AMF)的减少，生物多样性的丧失对未来生态系统功能的有害影响可能会更严重。此外，由于气候变暖对生物多样性的影响主要是通过水分减少，预计气候变暖导致的生物多样性减少在旱地(即干旱、半干旱和干旱半湿润生态系统)将更为严重。未来，需要进一步研究来确定变暖引起的生物多样性减少和相关机制是否适用于其他生态系统。

- 共同第一作者 -

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北京大学城市与环境学院

吴林蔚

研究员，博士生导师

吴林蔚，北京大学城市与环境学院研究员、博士生导师，国家海外高层次人才计划入选者。博士毕业后在美国俄克拉荷马大学周集中团队从事博士后研究，研究方向为微生物生态学，结合使用多组学技术、同位素示踪和大数据挖掘，研究土壤包括环境中微生物对气候变化的响应及生态效应、微生物驱动元素地球化学循环的微观机制、植物与微生物的相互作用等。目前以第一/通讯作者在Nature Microbiology、Nature Climate Change、The ISME Journal、Water Research 等环境顶级期刊发表论文9篇。

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清华大学环境学院

郭雪

助理研究员

郭雪，清华大学环境学院助理研究员，主要从事微生物对气候变化的响应、土壤碳循环机制、污染物降解等方面的研究，在Nature Climate Change、Nature Ecology & Evolution、 Nature Communications、PNAS、the ISME journal等期刊发表论文30余篇，被引900余次。曾荣获2018年微生物生态青年科技创新奖、2018年钱易环境奖、2021年美国生态学会亚洲分会“青年生态学家奖”和2021年中国新锐科技人物奖等荣誉。现担任iMeta青年编委，The ISME Journal、 Environmental Microbiology、Soil Biology & Biochemistry、Functional Ecology等多个国际期刊审稿人。

- 通讯作者 -

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俄克拉荷马大学

周集中

教授

周集中，俄克拉荷马大学植物学与微生物学系环境基因研究所教授，美国劳伦斯-伯克利国家实验室兼职高级研究员，清华大学环境学院兼职教授。长期以来从事微生物基因组学、微生物生态学、生物修复等领域研究工作，发表研究论文600多篇，总引用率超过55000，H指数123，是全球前0.1%的高被引学者。先后获得过美国青年科学家总统奖、国际工业界科技最高奖R&D100、美国能源部最高奖欧内斯特•奥兰多•劳伦斯奖、美国微生物学会环境研究奖等多项奖励。现担任国际著名刊物《mLife》主编、《The ISME Journal》资深主编、《Microbiome》副主编，以及《Applied and Environmental Microbiology》和《mBio》前资深主编。目前是国际水协会、美国科学促进会、美国微生物学会和美国生态学会的会士。

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